Ærøskøbing blev grundlagt på et ukendt tidspunkt i middelalderen. Det første udstedte privilegium som købstad er dateret 1522. I blomstringsperioden fra midten af 1700-tallet udviklede byen sig til en betydelig skibsfartsby, der varetog fragten af varer mellem forskellige destinationer i Østersøen, Det Sydfynske Øhav, Norge og England. I 1852 havde byen 107 fartøjer og var dermed den slesvigske hertugdømmes fjerdestørste skibsby, kun overgået af Flensborg, Aabenraa og Marstal.
Skibsfarten kulminerede omkring 1870; dog tjente byen stadig meget på handel og søfart indtil begyndelsen af 1900-tallet. En del af denne rigdom blev investeret i betydelige nybyggerier og tilføjelse af murstensvægge til eksisterende bygninger. 60 procent af husene i den historiske by blev bygget i den anden guldalder 1840-1910. Byen har dog stadig bevaret to af sine slesvigske gavlhuse fra 1600-tallet foruden flere bindingsværkshuse og en række gårde og huse i den karakteristiske barokstil.
Efter 1. verdenskrig var byens flåde kun en skygge af sit tidligere jeg. Som konsekvens af lave fragtrater og farlige sejlruter sætter Ærøskøbing nu sit håb til handel og øget turisme. Det resulterede i en omdefinering og markedsføring af byen som "Eventyrby" op gennem 1900-tallet, hvor byens solide karakter og dens smukke huse er grundstenene.
